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Comment la rainette a redéfini notre vision de la biologie

Karen Warkentin, vêtue de hautes bottes en caoutchouc vert olive, se dresse au bord d'un étang bordé de béton au bord de la forêt tropicale panaméenne. Elle tire sur une large feuille verte toujours attachée à une branche et indique un embrayage brillant d'oeufs en forme de gelée. «Ces gars sont haineux», dit-elle.

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Un serpent perroquet se nourrit d'œufs de grenouille aux yeux rouges, ce qui peut répondre à son approche. (Christian Ziegler) Symbole bien-aimé de la biodiversité, la rainette aux yeux rouges, présentée ici au Panama, a mis au point une stratégie flexible pour la survie. (Christian Ziegler) Œufs de grenouille un jour après la ponte. (Christian Ziegler) Les œufs quatre jours après la ponte. (Christian Ziegler) Des œufs accrochés à une feuille au-dessus de la trappe d’eau. (Christian Ziegler) Têtards nageant librement. (Christian Ziegler) Karen Warkentin dit que les décisions comportementales des embryons de grenouille pourraient être plus sophistiquées que nous ne le pensions. (Richard Schultz (3)) Pourquoi les yeux rouges saillants? Pour surprendre les prédateurs afin que la grenouille puisse s'échapper, les scientifiques l'appellent «une coloration surprenante». (Christian Ziegler)

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Les grenouilles arboricoles aux yeux rouges, Agalychnis callidryas, pondent leurs œufs sur le feuillage au bord des étangs; quand les têtards éclosent, ils tombent dans l'eau. Normalement, un œuf éclot six à sept jours après sa ponte. Celles que Warkentin cite, à en juger par leur taille et leur forme, ont environ cinq jours, dit-elle. De minuscules corps apparaissent à travers la membrane transparente remplie de gel. Sous un microscope, les coeurs rouges seraient simplement visibles.

Elle se penche pour mouiller sa main dans l'eau de l'étang. «Ils ne veulent pas vraiment éclore», dit-elle, «mais ils le peuvent.» Elle tire la feuille sur l'eau et passe doucement un doigt sur les œufs.

Sproing! Un petit têtard éclate. Il atterrit à mi-chemin dans la feuille, se contracte et tombe dans l'eau. Un autre et un autre de ses frères et sœurs suivent. «Ce n'est pas quelque chose dont je me lasse de regarder, dit Warkentin.

En un tour de main, Warkentin a démontré un phénomène qui transforme la biologie. Après des décennies consacrées à considérer les gènes comme un "plan" - les brins d'ADN codés dictent à nos cellules exactement ce qu'il faut faire et quand le faire - les biologistes sont en train de faire face à une réalité confuse. La vie, même une entité aussi simple qu'un œuf de grenouille, est flexible. Il a des options. Au bout de cinq jours environ, les œufs de rainette aux yeux rouges, se développant comme prévu, peuvent tout à coup changer de cap s'ils détectent les vibrations d'un serpent attaquant: ils éclosent tôt et tentent leur chance dans l'étang ci-dessous.

La réactivité surprenante de l'œuf incarne un concept révolutionnaire en biologie appelé plasticité phénotypique, qui est la flexibilité dont fait preuve un organisme pour traduire ses gènes en caractéristiques et actions physiques. Le phénotype est à peu près tout ce qui concerne un organisme autre que ses gènes (que les scientifiques appellent le génotype). Le concept de plasticité phénotypique sert d'antidote à la pensée simpliste de cause à effet sur les gènes; il tente d'expliquer comment un gène ou un ensemble de gènes peut donner de multiples conséquences, dépendant en partie de ce que l'organisme rencontre dans son environnement. L’étude de l’évolution a si longtemps été centrée sur les gènes eux-mêmes que, selon Warkentin, les scientifiques ont supposé que «les individus sont différents parce qu’ils sont génétiquement différents. Mais une grande partie de la variation provient des effets environnementaux. ”

Lorsqu'une plante d'intérieur produit des feuilles plus pâles au soleil et qu'une puce d'eau fait pousser des épines pour se protéger des poissons affamés, elles montrent une plasticité phénotypique. Selon l'environnement, qu'il s'agisse de serpents, d'ouragans ou de pénuries alimentaires, les organismes peuvent produire différents phénotypes. Nature ou nourrir? Eh bien les deux.

La réalisation a de grandes implications sur la façon dont les scientifiques pensent à l'évolution. La plasticité phénotypique offre une solution au puzzle crucial de la manière dont les organismes s’adaptent aux défis environnementaux, intentionnellement ou non. Et il n’existe pas d’exemple plus étonnant de flexibilité innée que ces œufs de grenouille - des masses aveugles de boue génétiquement programmée pour se développer et éclore comme une horloge. Ou alors semblait-il.

Les nouveau-nés aux grenouilles aux yeux rouges évitaient longtemps avant que Warkentin étudie le phénomène il y a 20 ans. «Les gens n'avaient pas pensé que les œufs avaient la possibilité de montrer ce type de plasticité», explique Mike Ryan, son directeur de thèse à l'Université du Texas à Austin. «Lors de sa thèse de doctorat, il était très clair que c’était un domaine très, très riche qu’elle avait en quelque sorte inventé par elle-même.»

Karen Martin, biologiste à l'Université Pepperdine, étudie également la plasticité de l'éclosion. «L'éclosion en réponse à une sorte de menace a été une idée très importante», dit Martin. "Je pense qu'elle a été la première à avoir un très bon exemple de cela." Elle loue les efforts soutenus de Warkentin pour apprendre de grandes leçons de biologie à partir d'œufs de grenouille: "Je pense que beaucoup de gens ont peut-être examiné ce système et ont dit: ' une sorte de chose bizarre dont je pourrais tirer quelques papiers, et maintenant je vais passer à autre chose et regarder un autre animal. ' Elle s'est consacrée à la compréhension de ce système.

La recherche de Warkentin "nous incite à réfléchir plus attentivement à la manière dont les organismes répondent aux défis même très tôt dans la vie", explique Eldredge Bermingham, biologiste de l'évolution et directeur du Smithsonian Tropical Research Institute (STRI, en anglais) à Gamboa, Panama. Warkentin, professeur de biologie à l'Université de Boston, mène ses études sur le terrain à STRI. C’est là qu’elle m’a montré comment cajoler les œufs.

Les têtards sortant de la feuille mouillée ont encore un peu de jaune sur le ventre; ils n'auront probablement pas besoin de manger avant un jour et demi. Warkentin continue à frotter jusqu'à ce qu'il n'en reste que quelques-uns, se cachant obstinément dans leurs œufs. «Vas-y» leur dit-elle. "Je ne veux pas vous laisser ici tout seul."

Le dernier des têtards atterrit dans l'eau. Des insectes prédateurs connus sous le nom de backswimmers attendent à la surface, mais Warkentin dit qu'elle a sauvé les têtards d'un pire destin. Leur mère avait raté la cible en les déposant sur une feuille qui n’atteignait pas l’étang. "S'ils couvaient sur le sol", dit-elle, "alors ils ne seraient que de la nourriture pour les fourmis."

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Warkentin est née en Ontario et sa famille a déménagé au Kenya à l'âge de 6 ans. Son père a travaillé avec l'Agence canadienne de développement international pour former des enseignants dans ce pays nouvellement indépendant. C'est à ce moment-là qu'elle s'est intéressée à la biologie tropicale, à jouer avec des caméléons et à regarder des girafes, des zèbres et des gazelles sur le trajet de l'école à Nairobi. Sa famille est revenue au Canada plusieurs années plus tard, mais à 20 ans, elle a fait de l'auto-stop et de la randonnée en Afrique. «C’était quelque chose qui semblait parfaitement raisonnable dans ma famille», dit-elle.

Avant de commencer son doctorat, elle s'est rendue au Costa Rica pour en apprendre davantage sur les tropiques et chercher un sujet de recherche. Les œufs terrestres de la grenouille aux yeux rouges ont suscité son intérêt. Elle a visité le même étang encore et encore et a regardé.

"J'ai eu l'expérience - ce que, j'en suis sûr, d'autres herpétologistes tropicaux ont déjà eu et n'a peut-être pas pensé - si vous avez un embrayage à un stade avancé, si vous les heurtez, ils vous éclateront", dit Warkentin. . "Je suis tombé sur un embrayage, et ils ont tous été sauvés."

Elle avait également vu des serpents au bord de l'étang. «Ce que je pensais être, wow, je me demande ce qui arriverait si un serpent les heurtait», dit-elle en riant. "Comme avec sa bouche?" En effet, elle a découvert que si un serpent apparaissait et commençait à attaquer l'embrayage, les œufs éclosaient tôt. Les embryons à l'intérieur des œufs peuvent même faire la différence entre un serpent et d'autres vibrations sur la feuille. «C'est la chose, aller sur le terrain et observer les animaux», dit-elle. "Ils vous diront des choses auxquelles vous ne vous attendiez pas parfois."

Les biologistes pensaient que ce type de flexibilité entravait l'étude de l'évolution, explique Anurag Agrawal, écologiste de l'évolution à l'Université Cornell. Plus maintenant. Il est excitant que Warkentin ait documenté de nouvelles choses merveilleuses au sujet d’une grenouille charismatique, mais Agrawal affirme qu’il ya encore beaucoup à faire. "Je pense qu'elle a le mérite de dépasser cela et de poser quelques questions conceptuelles sur l'écologie et l'évolution."

Quels sont les avantages d'une tactique de survie par rapport à une autre? Même une grenouille âgée de 5 jours doit concilier l'avantage d'éviter un serpent affamé et le coût de l'éclosion précoce. En fait, Warkentin et ses collègues ont documenté que les têtards à l'éclosion précoce étaient moins susceptibles que leurs frères à l'éclosion tardive de survivre à l'âge adulte, en particulier en présence de nymphes affamées de libellules.

La plasticité ne permet pas seulement aux grenouilles de faire face aux défis du moment; cela pourrait même faire gagner du temps à l'évolution. Warkentin a découvert que les têtards éclosent aussi tôt s'ils risquent de se dessécher. Si la forêt tropicale devenait progressivement plus sèche, une telle éclosion précoce pourrait devenir la norme après d'innombrables générations, et la grenouille pourrait perdre sa plasticité et évoluer vers une nouvelle espèce à éclosion rapide.

L’un des piliers de la pensée évolutive est que les mutations génétiques aléatoires de l’ADN d’un organisme sont la clé de l’adaptation à un défi: Par chance, la séquence d’un gène change, un nouveau trait apparaît, l’organisme transmet son ADN modifié au suivant. génération et donne finalement naissance à une espèce différente. En conséquence, il y a des dizaines de millions d'années, un mammifère terrestre a acquis des mutations lui permettant de s'adapter à la vie dans l'océan - et ses descendants sont les baleines que nous connaissons et aimons. Mais la plasticité offre une autre possibilité: le gène lui-même n'a pas besoin de muter pour qu'un nouveau trait puisse faire surface. Au lieu de cela, quelque chose dans l’environnement pourrait inciter l’organisme à effectuer un changement en s’appuyant sur la variation déjà présente dans ses gènes.

Certes, la théorie selon laquelle la plasticité pourrait donner lieu à de nouveaux traits est controversée. Mary Jane West-Eberhard, biologiste théorique pionnière du Costa Rica affiliée à STRI, est l'auteur de l'ouvrage publié en 2003, Developmental Plasticity and Evolution . «Le 20ème siècle a été appelé le siècle du gène», dit West-Eberhard. "Le 21ème siècle promet d'être le siècle de l'environnement." Elle dit que la pensée centrée sur la mutation est "une théorie évolutive fondée sur le déni". Darwin, qui ne savait même pas que les gènes existaient, avait raison, dit-elle: il est resté ouvert la possibilité que de nouveaux traits pourraient survenir en raison de l'influence de l'environnement.

West-Eberhard explique que le groupe de Warkentin a «démontré la capacité surprenante de petits embryons à prendre des décisions adaptatives basées sur une sensibilité exquise à leur environnement». Ce type de variation, dit West-Eberhard, «peut conduire à une diversification évolutive entre les populations».

Bien que tout le monde ne soit pas d'accord avec la théorie de West-Eberhard sur la manière dont la plasticité pourrait apporter de la nouveauté, de nombreux scientifiques pensent à présent que la plasticité phénotypique va émerger lorsque les organismes vivront dans des environnements variés. La plasticité peut donner aux plantes et aux animaux le temps de s’ajuster lorsqu’ils sont déversés dans un tout nouvel environnement, par exemple lorsque des graines sont soufflées sur une île. Une graine qui n'est pas aussi difficile en ce qui concerne ses exigences en matière de température et de lumière pourrait faire mieux dans un nouvel endroit et ne pas avoir à attendre une mutation adaptative.

En outre, de nombreux scientifiques pensent que la plasticité peut aider les organismes à expérimenter de nouveaux phénotypes sans s’y consacrer entièrement. Les premières éclosions, par exemple. Différentes espèces de grenouilles varient considérablement dans leur développement lorsqu'elles éclosent. Certains ont la queue trapue et savent à peine nager; d'autres sont des animaux à quatre membres entièrement formés. "Comment obtenez-vous ce genre de variation évoluée?", Demande Warkentin. «La plasticité au moment de l'éclosion joue-t-elle un rôle dans cela? Nous ne savons pas, mais c'est tout à fait possible. "

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La ville de Gamboa a été construite entre 1934 et 1943 par la Panama Canal Company, une société du gouvernement des États-Unis qui contrôlait le canal jusqu'en 1979, année de sa passation au Panama. Gamboa, à la lisière d'une forêt tropicale humide, est à la fois une ville fantôme, une communauté de chambres à coucher pour la ville de Panama et un camp d'été scientifique. De nombreux résidents sont des scientifiques et des membres du personnel de STRI.

Lors de ma visite, l'équipe de Warkentin comptait jusqu'à une douzaine de personnes, dont plusieurs étudiants qu'elle qualifiait de «jeunes enfants». Un matin, un groupe de jeunes gens vigoureux vêtus de bottes en caoutchouc, de sacs à dos et de chapeaux à la hauteur du genou quitte le laboratoire de Warkentin et avance à grands pas. à travers le terrain derrière l'école, devant les courts de tennis.

James Vonesh, professeur à la Virginia Commonwealth University, qui a effectué une bourse postdoctorale avec Warkentin et collabore toujours avec elle, indique son panneau préféré en ville, un reliquat de l'époque de la Zone du canal: «No Necking». Il est peint à l'avant les stands de l'ancienne piscine, qui font maintenant partie du club sportif des pompiers locaux. Ensuite, il explique à l'un des enfants ce que signifie «faire saillie».

Ils marchent sur une route menant à une pépinière pour plantes indigènes, traversent un fossé sur une passerelle et arrivent à l'étang expérimental. Il a été construit en béton selon les spécifications fournies par Warkentin et Stan Rand, un chercheur respecté de la grenouille à STRI, décédé en 2005.

De l'autre côté de l'étang se trouve la zone de recherche du groupe, délimitée par un fossé d'un côté et par un ruisseau, puis par la forêt tropicale, de l'autre. Il y a un hangar à toit en métal avec des côtés ouverts, entouré de dizaines de réservoirs de bétail de 100 gallons utilisés dans des expériences. Ils ressemblent à des seaux conçus pour attraper un éventail de fuites extrêmement importantes. Vonesh parle du système de plomberie avec plus d'enthousiasme qu'il n'y paraît possible. «Nous pouvons remplir un réservoir de bétail en trois ou quatre minutes!» S'exclame-t-il.

Grâce à ce remplissage rapide, les chercheurs peuvent effectuer des expériences rapides que d'autres écologistes aquatiques ne peuvent que rêver. Aujourd'hui, ils démantèlent une expérience sur la prédation. Il y a quatre jours, 47 têtards ont été placés dans chacun des 25 réservoirs, ainsi qu'un Belostomatid, une sorte de punaise de l'eau qui mange les têtards. Aujourd'hui, ils compteront les têtards pour savoir combien de Belostomatids en ont mangé.

Un papillon morpho bleu géant défile, ses ailes irisées une touche choquante de bleu électrique contre la forêt luxuriante. «Ils viennent au même endroit au même moment de la journée», dit Warkentin.

«Je jure que je le vois tous les matins», dit Vonesh.

«C'est le morpho de 9h15», dit Warkentin.

Warkentin explique l'expérience qu'ils terminent aujourd'hui. «Nous savons que les prédateurs tuent des proies, évidemment, et ils font peur aux proies», dit-elle. Lorsque les têtards nouvellement éclos tombent dans un étang, les insectes aquatiques constituent l'une des menaces auxquelles ils sont confrontés. La plasticité des têtards pourrait les aider à éviter de se faire manger, s’ils peuvent détecter les insectes et réagir d’une manière ou d’une autre.

Les écologistes ont mis au point des équations mathématiques décrivant le nombre de proies qu'un prédateur devrait pouvoir manger, et des graphiques élégants montrent comment les populations montent et descendent quand on mange les autres. Mais que se passe-t-il réellement dans la nature? La taille est-elle importante? Combien de têtards d'un jour mangés par une punaise d'eau complètement développée? Combien de têtards plus âgés et plus gros? «De toute évidence, nous pensons que les petites choses sont plus faciles à attraper, à manger et à rester dans la bouche», déclare Vonesh. "Mais nous n'avons pas vraiment incorporé cela dans même ce type de modèles de base."

Pour déterminer combien de têtards ont été mangés, les étudiants de premier cycle, les étudiants diplômés, les professeurs et un stagiaire postdoctoral doivent extraire chaque têtard de chaque réservoir pour être compté. Vonesh prend une coupe en plastique transparent par terre. A l'intérieur se trouve un insecte aquatique qui se régalait de têtards. «C'est un grand gars», dit-il. Il tend la main dans un bac avec le filet, en tirant les têtards un ou deux à la fois et les met dans un bac en plastique peu profond.

«Vous êtes prêts?», Demande Randall Jimenez, étudiant de troisième cycle à l'Université nationale du Costa Rica.

«Je suis prêt», dit Vonesh. Vonesh incline le réservoir alors que Jimenez tient un filet sous l'eau jaillissante. Les gars surveillent le filet à la recherche des têtards manqués par Vonesh. "Vous voyez quelqu'un?" Demande Vonesh. "Non, " dit Jimenez. Il faut presque 30 secondes à l’eau pour s’écouler. La plupart des chercheurs portent de hautes bottes en caoutchouc pour se protéger des serpents, mais elles sont utiles car le sol se transforme rapidement en boue.

Une volée de merles se promène nonchalamment dans l'herbe. «Ils aiment manger des têtards», dit Vonesh. "Ils aiment traîner et prétendre qu'ils cherchent des vers de terre, mais dès que vous tournez le dos, ils sont dans votre baignoire."

Vonesh prend son bac de têtards dans le hangar où Warkentin le photographie. Un étudiant comptera les têtards dans chaque image. Les insectes et les oiseaux chantent dans les arbres. Quelque chose tombe - plink - sur le toit en métal. Un train de marchandises siffle depuis la voie ferrée qui longe le canal; un groupe de singes hurleurs aboie une réponse bruyante des arbres.

Pour des scientifiques comme Warkentin, Gamboa offre un peu de forêt tropicale à environ une heure de route d’un aéroport international. "Oh mon Dieu. C'est si facile », dit-elle. «Il y a un danger de ne pas apprécier à quel point c'est incroyable. C'est un lieu de travail incroyable.

Pendant la journée, les emblématiques grenouilles aux yeux rouges ne sautent pas aux yeux. Si vous savez ce que vous cherchez, vous trouverez parfois un homme adulte accroché à une feuille, semblable à une boîte à pilules vert pâle - les jambes croisées, les coudes repliés à ses côtés pour minimiser les pertes en eau. Une membrane à l'image d'un écran de fenêtre en bois sculpté de la mosquée recouvre chaque œil.

La vraie action est la nuit, alors un soir, Warkentin, Vonesh et des invités se rendent à l’étang pour chercher des grenouilles. Les oiseaux, les insectes et les singes sont silencieux, mais des chants d'amphibiens et des craquements emplissent l'air. L'appel d'une grenouille est un «coup-à-coup!» Fort et clair. Un autre sonne exactement comme un pistolet à rayons dans un jeu vidéo. La forêt se sent plus sauvage la nuit.

Près d'une remise, une rainette mâle aux yeux rouges s'accroche à la tige d'une large feuille. De petits orteils oranges écartés, il montre son ventre blanc et ses grands yeux rouges à la lumière de multiples lampes frontales. "Ils ont ces postures photogéniques", dit Warkentin. «Et ils restent assis et te laissent prendre une photo. Ils ne s'enfuient pas. Certaines grenouilles sont si nerveuses. »C'est peut-être pour cette raison que la grenouille aux yeux rouges est devenue célèbre, avec sa photo sur de nombreux calendriers, à mon avis - elles sont plus faciles à photographier que d'autres grenouilles. Elle me corrige: "Ils sont plus mignons."

Les scientifiques pensent que les ancêtres des grenouilles modernes ont tous pondu leurs œufs dans l'eau. Peut-être que la rainette aux yeux rouges elle-même aurait pu développer ses habitudes de pose de feuilles en raison de la plasticité phénotypique. Peut-être un ancêtre a-t-il pu pondre ses œufs hors de l'eau, uniquement par temps très humide, afin de s'éloigner des prédateurs aquatiques - une façon plastique de gérer un environnement dangereux - et ce trait a été transmis à ses descendants, qui ont finalement perdu la capacité à pondre dans l’eau.

Personne ne sait si c'est comme ça que c'est arrivé. «C'était il y a très longtemps et on ne se prêtait plus à ce genre d'expériences», explique Warkentin.

Mais des expériences intrigantes sur un autre type de grenouille - une qui pourrait encore naviguer dans la transition entre l'eau et la terre - sont en cours. Justin Touchon, un ancien doctorant de Warkentin, étudie comment pondent les œufs de la grenouille en sablier, Dendropsophus ebraccatus, qui sont moins chargés en gelée et plus sujets à se dessécher que les rainettes ». Une grenouille femelle en forme de sablier semble choisir le lieu de ponte en fonction de l'humidité. Selon Touchon, dans les étangs ombragés par des arbres, ils pondent des œufs sur des feuilles au-dessus de l'eau, mais dans les étangs plus chauds et plus exposés, les œufs vont dans l'eau.

Dans une étude publiée le mois dernier, il a constaté que les œufs étaient plus susceptibles de survivre sur la terre ferme s'il pleuvait beaucoup et plus susceptibles de survivre dans l'eau si les précipitations étaient rares. Il a également examiné les enregistrements de pluie pour Gamboa au cours des 39 dernières années et a constaté que si les précipitations globales n'ont pas changé, la tendance est la suivante: les tempêtes sont plus importantes mais plus sporadiques. Ce changement dans l'environnement pourrait entraîner un changement dans la reproduction des grenouilles en forme de sablier. «Cela laisse entrevoir ce qui a poussé le mouvement à se reproduire sur la terre ferme», dit Touchon. Un climat qui se déplaçait alors qu'il pleuvait beaucoup de pluie aurait pu permettre aux grenouilles de pondre leurs œufs hors de l'eau.

Le groupe de Warkentin est basé au rez-de-chaussée de l’école primaire Gamboa, qui a fermé ses portes dans les années 1980. Un matin, Warkentin est assis sur un ancien fauteuil pivotant avec des bras poussiéreux à un bureau à la retraite, réalisant ce qui ressemblait à un projet d'artisanat d'école primaire.

Sur le sol, à sa gauche, se trouve un seau blanc avec des rangées de rectangles verts collés à l'intérieur. Elle se penche et en tire un. C'est un morceau de feuille, coupé avec des ciseaux d'une des plantes à larges feuilles près de l'étang expérimental, et sur lequel se trouve une couvée d'œufs gélatineux de grenouilles aux yeux rouges. Elle arrache une bande de ruban adhésif et colle le morceau de feuille sur un rectangle en plastique bleu, découpé dans une assiette en plastique pour pique-nique.

«Vous pouvez faire énormément de science avec une vaisselle jetable, du ruban adhésif et du fil galvanisé», dit-elle.

Elle place la carte dans un gobelet en plastique transparent avec un peu d’eau au fond, où les têtards tomberont lorsqu’ils éclosent, avant de passer au morceau de feuille suivant. Les têtards feront partie de nouvelles expériences de prédation.

Les modèles simples ont une grande valeur explicative, mais elle veut comprendre comment la nature fonctionne réellement. «Nous essayons de nous confronter à ce qui est réel», dit-elle. "Et la réalité est plus compliquée."

Comment la rainette a redéfini notre vision de la biologie